Jean-Guy a débuté sa carrière comme menuisier et est devenu ensuite entrepreneur en construction. À 19 ans, il a été promu surintendant d’un chantier de construction. À l’âge de 26 ans, il a participé à l’Expo 67 en construisant 450 chalets, 150 maisons et 650 chambres temporaires. Il a été l’un des premiers constructeurs à Blainville. Il a construit quelque 3 000 chalets ainsi que 1 500 maisons dans la MRC Thérèse-de-Blainville.
C’est en 1973 qu’il a débuté sa carrière comme courtier immobilier pour les Immeubles Henri-Paul Bélanger. Deux ans plus tard, en 1975, il a ouvert son premier bureau de courtage : Les Immeubles Jean-Guy Ayotte. Jean-Guy Ayotte avait plus de 1 000 courtiers sous sa responsabilité. En 1988, cette entreprise est rebaptisée System-A. Il l’a ensuite vendue à Trans-Action et est rapidement devenu le meilleur vendeur parmi de nombreux courtiers.
En 2001, il a créé sa nouvelle agence immobilière Abitations Services Immobiliers. Il a choisi d’écrire « Abitations » sans « h » comme la demeure de Samuel de Champlain, qui fut la première maison de Nouvelle-France. Il s’était consacré alors au commercial et à l’industriel, et une vingtaine de courtiers assuraient le volet résidentiel. En 2014, il l’a vendue à Royal Lepage et demeure courtier immobilier pour l’agence. Il constituera par la suite L’Équipe Jean-Guy Ayotte.
Il a été, au cours de sa carrière, impliqué dans près de 13 000 transactions immobilières. Il a réalisé de nombreuses transactions commerciales, allant de quelques centaines de milles à plusieurs millions, telle la Sablière Demers, vendue pour environ 44 millions.
C’est aussi Jean-Guy qui, en 1977, a fondé le journal Nord-Info, qu’il a ensuite vendu. Il est aussi responsable de la réalisation du Centre commercial Les Portes du Fontainebleau. La bâtisse où était installée Abitations services Immobilier depuis 2004, et maintenant Royal Lepage Habitations, c’est Jean-Guy qui l’a fait construire. Par ailleurs, il a aussi gagné plusieurs prix d’excellence. Très impliqué dans la communauté, il a donné à plusieurs organismes, tels que la Fondation de l’Hôpital de Saint-Eustache, La Maison des jeunes de Blainville, La Fondation du Collègue Lionel-Groulx, Moisson Basses-Laurentides, Le Petit Théâtre du Nord, Fondation Drapeau Deschambault, pour ne nommer que ceux-ci!
